McManus jest wychowankiem akademii piłkarskiej Celtiku Glasgow. Do pierwszej drużyny trafił w 2003, a w lidze zadebiutował za kadencji menedżera Martina O'Neilla, 21 marca 2004 w wygranym 4:0 wyjazdowym meczu z Hibernianem. W lidze zagrał w sezonie 2003/2004 łącznie w 5 meczach i został po raz pierwszy mistrzem Szkocji oraz wywalczył Puchar Szkocji. W sezonie 2004/2005 zagrał tylko dwukrotnie w lidze, a Celtic nie sprostał odwiecznemu rywalowi Glasgow Rangers i został wicemistrzem kraju. Na osłodę McManusowi i jego kolegom pozostało wywalczenie krajowego pucharu. W 2005 roku nowym trenerem został Gordon Strachan i on zdecydowanie postawił na McManusa, który w lidze zdobył aż 7 goli będąc jednym z najskuteczniejszych obrońców. Celtic z przewagą 20 punktów nad Heart of Midlothian został mistrzem Szkocji (drugi tytuł Stephena). Od początku sezonu 2006/2007 jest jednym z podstawowych obrońców Celtiku. Jest obecnie kapitanem drużyny. Zaliczył w niej już ponad 130 ligowych występów.