Rémy Vercoutre zawodową karierę rozpoczynał w 1996 roku w HSC Montpellier. Pełnił tam rolę rezerwowego, a pierwszy występ zaliczył dopiero podczas sezonu 1998/1999. Dla Montpellier Francuz rozegrał łącznie 36 ligowych pojedynków, po czym podpisał kontrakt z Olympique Lyon. W nowej drużynie podstawowym bramkarzem był Grégory Coupet, dla którego Vercoutre był zmiennikiem. Sezon 2004/2005 wychowanek Montpellier spędził na wypożyczeniu w RC Strasbourg, gdzie także musiał pogodzić się z rolą rezerwowego. W kolejnych rozgrywkach Vercoutre powrócił na Stade Gerland. W 2007 roku Coupet doznał kontuzji, która wykluczyła go z gry na kilka miesięcy. Miejsce w bramce Lyonu zajął więc Vercoutre, który razem z z zespołem "Les Gones" wywalczył piąty w swojej karierze tytuł mistrza kraju. Po zakończeniu rozgrywek 2007/2008 poinformowano, że Grégory Coupet najprawdopodobniej odejdzie z Lyonu. Działacze francuskiego klubu postanowili, że sprowadzą na jego miejsce innego golkipera, który zajmie miejsce w wyjściowej jedenastce.